Di distrik pusat kota Tokyo, Ikebukuro, di tengah-tengah berbagai rumor aneh dan peringatan tentang geng-geng anonim dan penghuni yang berbahaya, ada satu legenda urban yang paling menonjol, yaitu keberadaan "Penunggang Hitam" tanpa kepala, yang konon sering terlihat mengendarai motor hitam pekat di jalanan kota. Mikado Ryuugamine selalu mendambakan keseruan hidup di kota, dan sebuah undangan dari teman masa kecilnya meyakinkannya untuk pindah ke Tokyo. Menyaksikan Penunggang Hitam di hari pertamanya di kota, keinginannya sepertinya sudah dikabulkan. Namun, ketika peristiwa-peristiwa supernatural mulai terjadi, warga biasa seperti dirinya, bersama dengan penduduk Ikebukuro yang paling berwarna, terlibat dalam keributan yang terjadi di kota mereka.