Para mantan murid True Cross Academy diliputi rasa kaget dan takut setelah mengetahui bahwa salah satu teman sekelas mereka, Rin Okumura, adalah putra Iblis. Namun untuk saat ini, mereka memiliki masalah yang lebih mendesak daripada masalah keturunan Rin: mata kiri Impure King, iblis yang kuat, telah dicuri dari Deep Keep milik akademi. Setelah sebuah upaya dilakukan untuk mencuri mata kanan di Kyoto, Rin dan ExWires lainnya dikirim untuk menyelidiki misteri di balik Impure King dan tujuan akhir dari pencuri tersebut.Meskipun misi ini membuat mereka bekerja sama untuk sementara waktu, Rin tidak pernah merasa begitu jauh dari sesama pengusir setan. Dalam upayanya untuk berdamai dengan mereka, dia menjalani pelatihan khusus untuk mengendalikan kekuatan gelapnya. Namun, ketika mata kanannya dicuri tidak lama setelah kedatangan mereka, ancaman pengkhianat yang tak terpikirkan di antara mereka membuat mereka membutuhkan semua kekuatan yang bisa mereka dapatkan.Catatan: Anime ini lanjut dari season 1 episode 17. Episode 18 sampai selesai hanya original anime, bukan dari manga. Dan juga ada beberapa bagian di season 1 episode 13-17 yang hanya original dari animenya, setelah episode 17 sudah tidak mengikuti manganya. Jadi untuk menonton "Ao no Exorcist: Kyoto Fujouou-hen", tonton ulang Season 1 sampai episode 17, baru lanjut nonton ini.